Schematische Darstellung der Beziehungen zwischen fermentierenden Mikroben, fermentierten Milchprodukten und dem Verbraucher.

Jüngste Fortschritte in der mikrobiellen Fermentation für Milchprodukte und Gesundheit

Frühe Milchfermentationen hingen von der spontanen Aktivität der einheimischen Mikrobiota in der Milch ab. Moderne Fermentationen beruhen auf definierten Starterkulturen mit erwünschten Eigenschaften.

Zuerst online veröffentlicht am 26. Mai 2017 doi:10.12688/f1000research.10896.1

Daragh Hill,#¹²³ Ivan Sugrue,#¹²⁴ Elke Arendt,²³ Colin Hill,²⁴ Catherine Stanton,¹² and R Paul Ross,*²⁵

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1 Department of Biosciences, Teagasc Food Research Centre, Moorepark, Fermoy, Cork, Ireland
2 APC Microbiome Institute, University College Cork, Cork, Ireland
3 The School of Food and Nutritional Sciences, University College Cork, Cork, Ireland
4 School of Microbiology, University College Cork, Cork, Ireland
5 College of Science Engineering and Food Science, University College Cork, Cork, Ireland
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Zusammenfassung

Die mikrobielle Fermentation wird seit jeher zur Konservierung von Lebensmitteln eingesetzt, deren gesundheitlicher Nutzen inzwischen bekannt ist. Frühe Milchfermentationen hingen von der spontanen Aktivität der einheimischen Mikrobiota in der Milch ab. Moderne Fermentationen beruhen auf definierten Starterkulturen mit erwünschten Eigenschaften, um die Konsistenz und die kommerzielle Lebensfähigkeit zu gewährleisten. Die Auswahl definierter Starterkulturen hängt von bestimmten Phänotypen ab, die dem Produkt zugute kommen, indem sie die Haltbarkeit garantieren und für Sicherheit, Textur und Geschmack sorgen. Milchsäurebakterien können während der Fermentation eine Reihe bioaktiver Stoffwechselprodukte produzieren, wie z.B. Bacteriocine, biogene Amine, Exopolysaccharide und proteolytisch freigesetzte Peptide. Präbiotika werden Lebensmittelfermenten zugesetzt, um die Leistung von Probiotika zu verbessern. Es wurde auch festgestellt, dass Präbiotika, die im Darm fermentiert werden, Vorteile haben können, die über die Förderung des Probiotikawachstums hinausgehen. Studien untersuchen jetzt, wie die Fermentierung von Präbiotika wie Fructo-Oligosacchariden bei der Vorbeugung von Krankheiten wie Osteoporose, Fettleibigkeit und Darmkrebs helfen kann. Die Möglichkeit, Krankheiten durch die Fermentation von Lebensmitteln vorzubeugen oder sogar zu behandeln, ist ein medizinisch und kommerziell attraktives Ziel und wird immer vielversprechender. Die strenge Regulierung von Probiotika wirkt sich jedoch nachteilig auf den Bereich aus und schränkt ihre Anwendung ein.

Stichworte: mikrobielle Fermentation, Präbiotikum, fermentiertes Milchprodukt

Einführung

Die Fermentierung von Lebensmitteln durch Mikroben wird schon seit Jahrtausenden eingesetzt, um die Haltbarkeit zu verlängern und die Funktionalität, die Textur und den Geschmack von Lebensmitteln zu verbessern. Die ersten Belege für die Fermentation von Milchprodukten stammen aus der Zeit vor etwa 7.000 Jahren, als die ersten Europäer vermutlich Käse herstellten 11. Salque M, Bogucki PI, Pyzel J, et al. : Earliest evidence for cheese making in the sixth millennium BC in northern Europe. Nature. 2013;493(7433):522–5. 10.1038/nature11698 [PubMed] [CrossRef[] [Ref list]. Die Methoden haben sich von der spontanen Fermentation durch die einheimische Mikrobenpopulation bis zur Vorauswahl von Starterkulturen mit bekannten Eigenschaften entwickelt. Milchsäurebakterien (LAB) sind die wichtigsten Bakterien, die weltweit bei der Lebensmittelfermentation eingesetzt werden. LAB bestehen aus einer Vielzahl von Gattungen, darunter Lactobacillus, Lactococcus, Streptococcus, Leuconostoc, Pediococcus und Enterococcus, ohne darauf beschränkt zu sein. Obwohl es sich bei den LAB um eine vielfältige Gruppe von Bakterien handelt, genießen viele Arten den historischen Status der “allgemeinen Unbedenklichkeit” (GRAS) und der “qualifizierten Unbedenklichkeitsvermutung” (QPS) der Food and Drug Administration (FDA) bzw. der Europäischen Behörde für Lebensmittelsicherheit (EFSA)22. EFSA Panel on Biological Hazards (BIOHAZ): Update of the list of QPS-recommended biological agents intentionally added to food or feed as notified to EFSA 4:Suitability of taxonomic units notified to EFSA until March 2016. EFSA Journal. 2016;14(7):e04522 10.2903/j.efsa.2016.4522 [CrossRef[] [Ref list]. Es ist seit langem bekannt, dass die Fermentation von LAB durch die Modulation der Darmmikrobiota positive Auswirkungen auf die menschliche Gesundheit hat. Diese wirken sich entweder direkt oder indirekt auf die Mikrobiota des Wirts aus, was wiederum Auswirkungen auf die Gesundheit haben kann. Die Verwendung dieser Bakterien in Fermentationen zur Herstellung funktioneller Lebensmittel hat in den letzten Jahren stark zugenommen. Der Verzehr von fermentierten Lebensmitteln wird mit einer Reihe von gesundheitlichen Vorteilen in Verbindung gebracht, die von der Vorbeugung von Krankheiten bis hin zur Verbesserung der Bioregulierung von Verhaltensproblemen wie Stress und Angst reichen33. Ejtahed HS, Soroush AR, Angoorani P, et al. : Gut Microbiota as a Target in the Pathogenesis of Metabolic Disorders: A New Approach to Novel Therapeutic Agents. Horm Metab Res. 2016;48(6):349–58. 10.1055/s-0042-107792 [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list] 45. Parvez S, Malik KA, Ah Kang S, et al. : Probiotics and their fermented food products are beneficial for health. J Appl Microbiol. 2006;100(6):1171–85. 10.1111/j.1365-2672.2006.02963.x [PubMed] [CrossRef[] [Ref list].

Obwohl dem Verzehr traditioneller fermentierter Lebensmittel in Kulturen auf der ganzen Welt positive Wirkungen zugeschrieben werden, wurden nicht alle diese Lebensmittel angemessenen Studien unterzogen, in denen diese Überzeugungen bestätigt oder widerlegt werden konnten. Die Vorteile von fermentierten Milchprodukten werden in einigen Teilen der Welt ausgiebig erforscht, aber auch andere ethnische Fermentationen werden allmählich genauer untersucht56. Owusu-Kwarteng J, Tano-Debrah K, Akabanda F, et al. : Technological properties and probiotic potential of Lactobacillus fermentum strains isolated from West African fermented millet dough. BMC Microbiol. 2015;15:261. 10.1186/s12866-015-0602-6 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]. Bei diesen traditionell fermentierten Lebensmitteln werden uncharakterisierte Starterkulturen verwendet, die neuartige Eigenschaften haben oder bei anderen Fermentationen nützlich sein könnten, von denen einige später ausführlicher behandelt werden 66. Owusu-Kwarteng J, Tano-Debrah K, Akabanda F, et al. : Technological properties and probiotic potential of Lactobacillus fermentum strains isolated from West African fermented millet dough. BMC Microbiol. 2015;15:261. 10.1186/s12866-015-0602-6 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]78. Anandharaj M, Sivasankari B, Santhanakaruppu R, et al. : Determining the probiotic potential of cholesterol-reducing Lactobacillus and Weissella strains isolated from gherkins (fermented cucumber) and south Indian fermented koozh. Res Microbiol. 2015;166(5):428–39. 10.1016/j.resmic.2015.03.002 [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]. Das Anwendungspotenzial der mikrobiellen Fermentation ist sowohl im Gesundheitsbereich als auch in der Biotechnologie enorm und wird in den kommenden Jahrzehnten ein wichtiger Bereich der Forschung und Produktion sein89. Abdel-Rahman MA, Tashiro Y, Sonomoto K: Recent advances in lactic acid production by microbial fermentation processes. Biotechnol Adv. 2013;31(6):877–902. 10.1016/j.biotechadv.2013.04.002 [PubMed] [CrossRef[] [Ref list]. Hefen und Schimmelpilze sind auch wichtige Gärungsorganismen bei der alkoholischen Gärung und bestimmten Käsegärungen. Der Schwerpunkt dieser Übersicht liegt auf den Fortschritten der letzten drei Jahre auf dem Gebiet der mikrobiellen Fermentation, wobei der Schwerpunkt auf Lebensmitteln und dem gesundheitlichen Zusatznutzen der Fermentation liegt, einschließlich der kommerziellen und gesetzlichen Faktoren, die das Gebiet beeinflussen (Abbildung 1).

Abbildung 1. Schematische Darstellung der Beziehungen zwischen fermentierenden Mikroben, fermentierten Milchprodukten und dem Verbraucher.

Abbildung 1.
Schematische Darstellung der Beziehungen zwischen fermentierenden Mikroben, fermentierten Milchprodukten und dem Verbraucher.

Fermentationsstarterkulturen und Nebenprodukte der Fermentation

Starterkulturen, die den Fermentationsprozess durchführen, werden eingesetzt, um die Konsistenz kommerzieller Produkte zu gewährleisten, indem bekannte Arten mit wünschenswerten Eigenschaften verwendet werden, wie z.B. eine hohe Säuerungsrate durch die Produktion von Milchsäure und/oder die Sekretion von Sekundärmetaboliten in die Fermentatmatrix ( Abbildung 2). Für die Entwicklung neuer kommerzieller Produkte sind ständig neue Starterkulturen gefragt. Gleichzeitig müssen die derzeit verwendeten Kulturen besser charakterisiert werden, um sichere und funktionelle Produkte zu gewährleisten. Es gibt viele positive und negative Faktoren, die sich auf die Auswahl von Starterkulturen in der Milchfermentation auswirken, wie z. B. die sichere Verwendung in der Vergangenheit, die Säuerungsrate während der Fermentation, die Produktion von Exopolysacchariden910. Ryan PM, Ross RP, Fitzgerald GF, et al. : Sugar-coated: exopolysaccharide producing lactic acid bacteria for food and human health applications. Food Funct. 2015;6(3):679–93. 10.1039/c4fo00529e [PubMed] [CrossRef[] [Ref list], die proteolytische Aktivität, insbesondere bei der Käseherstellung, und die Bildung bioaktiver Metaboliten und Peptide1011. Pessione E, Cirrincione S: Bioactive Molecules Released in Food by Lactic Acid Bacteria: Encrypted Peptides and Biogenic Amines. Front Microbiol. 2016;7:876. 10.3389/fmicb.2016.00876 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef[] [Ref list]1112. Dobson A, Cotter PD, Ross RP, et al. : Bacteriocin production: a probiotic trait? Appl Environ Microbiol. 2012;78(1):1–6. 10.1128/AEM.05576-11 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef[] [Ref list].

Abbildung 2. Erwünschte und unerwünschte bioaktive Stoffwechselprodukte, die während der Gärung entstehen und die Auswahl der Starterkulturen beeinflussen können.

Abbildung 2.
Erwünschte und unerwünschte bioaktive Stoffwechselprodukte, die während der Gärung entstehen und die Auswahl der Starterkulturen beeinflussen können.
Fermentationsstarter können eine Reihe von erwünschten und unerwünschten bioaktiven Stoffwechselprodukten produzieren. Biogene Amine (links) sind aufgrund ihrer Toxizität ein unerwünschtes Produkt bei den meisten Fermentationen. Bioaktive Peptide (rechts), die durch enzymatische Freisetzung entstehen, sind aufgrund ihrer positiven biologischen Aktivität erwünschte Nebenprodukte. Bakteriozine (Mitte) sind als bekannte probiotische Eigenschaft erwünscht, aber in einer Starterkultur aufgrund möglicher Auswirkungen auf andere fermentierende Kulturen möglicherweise unerwünscht.

Bacteriocine

Bacteriocine sind kleine, ribosomal synthetisierte antimikrobielle Peptide, gegen die die produzierende Spezies immun ist und die gegen andere Bakterien bakterizid oder bakteriostatisch wirken1213. Hegarty JW, Guinane CM, Ross RP, et al. : Bacteriocin production: a relatively unharnessed probiotic trait? [version 1; referees: 2 approved]. F1000Res. 2016;5:2587. 10.12688/f1000research.9615.1 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef[] [Ref list]. Bei der Produktion von Bakteriozinen in Starterkulturen ist große Vorsicht geboten, da sie andere Gärkulturen oder Zusatzstoffe angreifen können; ihre Fähigkeit, potenzielle Verderbnisbakterien und Krankheitserreger zu hemmen, kann jedoch von großem Nutzen sein1314. Galvez A, Lopez RL, Abriouel H, et al. : Application of bacteriocins in the control of foodborne pathogenic and spoilage bacteria. Crit Rev Biotechnol. 2008;28(2):125–52. 10.1080/07388550802107202 [PubMed] [CrossRef[] [Ref list]. Die Identifizierung von bakteriokinogenen Stämmen beruht meist auf Agar-Diffusionstests1415. Wolf CE, Gibbons WR: Improved method for quantification of the bacteriocin nisin. J Appl Bacteriol. 1996;80(4):453–7. 10.1111/j.1365-2672.1996.tb03242.x [PubMed] [CrossRef[] [Ref list]. Das wachsende Interesse an Bakteriozinen als Alternative zu Antibiotika und chemischen Konservierungsmitteln hat zu neuen Methoden zur Identifizierung von Bakteriozinproduzenten geführt. Das In-silico-Screening mit Programmen wie BAGEL1516. van Heel AJ, de Jong A, Montalbán-López M, et al. : BAGEL3: Automated identification of genes encoding bacteriocins and (non-)bactericidal posttranslationally modified peptides. Nucleic Acids Res. 2013;41(Web Server issue):W448–53. 10.1093/nar/gkt391 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef[] [Ref list] und antiSMASH1617. Blin K, Medema MH, Kottmann R, et al. : The antiSMASH database, a comprehensive database of microbial secondary metabolite biosynthetic gene clusters. Nucleic Acids Res. 2017;45(D1):D555–D559. 10.1093/nar/gkw960 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list] ermöglicht die Entdeckung neuer Bakteriocin-Operons, wenn Daten aus dem gesamten Genom verfügbar sind. Solche Methoden vermeiden mögliche Probleme mit unempfindlichen Indikatorstämmen1718. Papagianni M, Avramidis N, Filioussis G, et al. : Determination of bacteriocin activity with bioassays carried out on solid and liquid substrates: assessing the factor “indicator microorganism”. Microb Cell Fact. 2006;5:30. 10.1186/1475-2859-5-30 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef[] [Ref list] und können ein schnelleres erstes Screening ermöglichen. Collins et al. (eingereicht, 2017) identifizierten mithilfe eines In-silico-Screens der Genome von 213 Laktobazillen1819. Collins F, O’Connor PM, Gómez-Sala B, et al. : Bacteriocin gene-trait matching across the complete lactobacillus pangenome. Sci Rep. 2017; awaiting print. [PMC free article] [PubMed[] [Ref list] elf Bakteriozine, von denen fünf neu waren. Eine andere In-silico-Studie, die Sequenzdaten des menschlichen Darmmikrobioms auswertete, fand 74 Bakteriocin-Gencluster aus 382 vollständig sequenzierten Genomen1920. Walsh CJ, Guinane CM, Hill C, et al. : In silico identification of bacteriocin gene clusters in the gastrointestinal tract, based on the Human Microbiome Project’s reference genome database. BMC Microbiol. 2015;15:183. 10.1186/s12866-015-0515-4 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef[] [Ref list]. In-silico-Screens wie diese beruhen auf bereits beschriebenen Peptiden oder der Identifizierung von Bakteriozin-Accessory-Genen. Daher ist es unwahrscheinlich, dass die anfänglichen Agar-Diffusions-Tests vollständig durch In-silico-Screening ersetzt werden können. Sie können jedoch eine Möglichkeit sein, nach neuen Bakteriozinen in komplexen Mikrobiotas wie denen eines traditionellen fermentierten Produkts zu suchen.

Biogene Amine

Biogene Amine (BAs) sind biologisch aktive, niedermolekulare organische Basen, die hauptsächlich durch die Decarboxylierung bestimmter Aminosäuren entstehen und sich während der Gärung anreichern können. Traditionell wird das Vorhandensein von BAs in Lebensmitteln mit unerwünschter mikrobieller Aktivität in Verbindung gebracht, was auf Lebensmittelverderb oder fehlerhafte Herstellung hinweist 2021. Linares DM, Martin MC, Ladero V, et al. : Biogenic amines in dairy products. Crit Rev Food Sci Nutr. 2011;51(7):691–703. 10.1080/10408398.2011.582813 [PubMed] [CrossRef[] [Ref list]. In Milchprodukten, insbesondere in Käse, können sich hohe Mengen an BAs ansammeln, vor allem Histamin und Tyramin, die als giftig bekannt sind 2122. Linares DM, del Rio B, Redruello B, et al. : Comparative analysis of the in vitro cytotoxicity of the dietary biogenic amines tyramine and histamine. Food Chem. 2016;197(Pt A):658–63. 10.1016/j.foodchem.2015.11.013 [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]2224. Ladero V, Cañedo E, Pérez M, et al. : Multiplex qPCR for the detection and quantification of putrescine-producing lactic acid bacteria in dairy products. Food Control. 2012;27(2):307–13. 10.1016/j.foodcont.2012.03.024 [CrossRef[] [Ref list], aber bisher wurden nur für Histamin in Fischprodukten gesetzliche Grenzwerte festgelegt2325. Regulation EC: 2073/2005 of 15 November 2005 on microbiological criteria for foodstuffs. Official Journal of the European Union. 2005;338:1–29. Reference Source [] [Ref list]. Die Anhäufung von mehr als einer BA-Art in Produkten ist besonders besorgniserregend, da sie in der Nahrung synergistisch toxisch wirken, was kürzlich in Darmzellen in vitro nachgewiesen wurde2426. Del Rio B, Redruello B, Linares DM, et al. : The dietary biogenic amines tyramine and histamine show synergistic toxicity towards intestinal cells in culture. Food Chem. 2017;218:249–55. 10.1016/j.foodchem.2016.09.046 [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]. BAs werden in Milchprodukten durch den chromatographischen Nachweis von BA-Verbindungen oder durch den Nachweis von BA-produzierenden Organismen mit PCR-basierten Methoden nachgewiesen, die mit HPLC-Ergebnissen korrelieren2527. Fernández M, Linares DM, Del Rio B, et al. : HPLC quantification of biogenic amines in cheeses: correlation with PCR-detection of tyramine-producing microorganisms. J Dairy Res. 2007;74(3):276–82. 10.1017/S0022029907002488 [PubMed] [CrossRef[] [Ref list]. In einer kürzlich durchgeführten Studie wurde der Tyramingehalt in einem Modellkäse durch den Einsatz eines Bakteriophagen zur Begrenzung der Population BA-produzierender Bakterien um 85% reduziert 2628. Ladero V, Gómez-Sordo C, Sánchez-Llana E, et al. : Q69 (an E. faecalis-Infecting Bacteriophage) As a Biocontrol Agent for Reducing Tyramine in Dairy Products. Front Microbiol. 2016;7:445. 10.3389/fmicb.2016.00445 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]. Die Vorauswahl von Starterkulturen, denen BA-Gene fehlen, könnte in Zukunft notwendig sein, um eine unerwünschte Anreicherung von BA-Verbindungen und eine Kontamination zu vermeiden, die bekanntermaßen während der Nachreifung auftritt 2729. Ladero V, Fernández M, Alvarez MA: Effect of post-ripening processing on the histamine and histamine-producing bacteria contents of different cheeses. Int Dairy J. 2009;19(12):759–62. 10.1016/j.idairyj.2009.05.010 [CrossRef[] [Ref list]2830. Diaz M, Del Rio B, Sanchez-Llana E, et al. : Histamine-producing Lactobacillus parabuchneri strains isolated from grated cheese can form biofilms on stainless steel. Food Microbiol. 2016;59:85–91. 10.1016/j.fm.2016.05.012 [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list].

Bioactive Peptide

Bioaktive Peptide sind in größeren Proteinen verschlüsselt und werden, wenn sie nach der Proteolyse freigesetzt werden, über eine Reihe von Mechanismen mit der Gesundheitsförderung in Verbindung gebracht, z. B. durch die Hemmung der Aktivität des Angiotensin-1-konvertierenden Enzyms (ACE), die antithrombotische Aktivität, die blutdrucksenkende Aktivität, die antioxidative Aktivität, die Immunmodulation, die Apoptosemodulation und durch opioide und anti-opioide Aktivitäten 2911. Pessione E, Cirrincione S: Bioactive Molecules Released in Food by Lactic Acid Bacteria: Encrypted Peptides and Biogenic Amines. Front Microbiol. 2016;7:876. 10.3389/fmicb.2016.00876 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef[] [Ref list]3031. Hayes M, Ross RP, Fitzgerald GF, et al. : Putting microbes to work: dairy fermentation, cell factories and bioactive peptides. Part I: overview. Biotechnol J. 2007;2(4):426–34. 10.1002/biot.200600246 [PubMed] [CrossRef[] [Ref list]. LAB besitzen eine Vielzahl von Proteasen und Peptidasen, die während der Milchfermentation3132. Savijoki K, Ingmer H, Varmanen P: Proteolytic systems of lactic acid bacteria. Appl Microbiol Biotechnol. 2006;71(4):394–406. 10.1007/s00253-006-0427-1 [PubMed] [CrossRef[] [Ref list] oder nach dem Verzehr von fermentierten Produkten, die LAB enthalten, im Darmlumen verschlüsselte Peptide freisetzen können. In den letzten Jahren wurden potenziell krebshemmende Peptide in Rindermilchkasein und Molkenproteinen verschlüsselt gefunden, darunter das bereits bekannte kationische Lactoferricin3233. Pepe G, Tenore GC, Mastrocinque R, et al. : Potential anticarcinogenic peptides from bovine milk. J Amino Acids. 2013;2013:939804. 10.1155/2013/939804 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef[] [Ref list]. Das bekannte krebsvorbeugende Peptid Lunasin wird während der Sauerteigfermentation durch LAB proteolytisch freigesetzt3334. Rizzello CG, Nionelli L, Coda R, et al. : Synthesis of the cancer preventive peptide lunasin by lactic acid bacteria during sourdough fermentation. Nutr Cancer. 2012;64(1):111–20. 10.1080/01635581.2012.630159 [PubMed] [CrossRef[] [Ref list]. Weitere Forschungen haben gezeigt, dass die Protease-Resistenz während des In-vitro-Magen-Darm-Transits in Gegenwart von natürlich vorkommenden Protease-Inhibitoren erhöht wird, damit das Lunasin den Dickdarm erreichen kann3435. Cruz-Huerta E, Fernández-Tomé S, Arques MC, et al. : The protective role of the Bowman-Birk protease inhibitor in soybean lunasin digestion: the effect of released peptides on colon cancer growth. Food Funct. 2015;6(8):2626–35. 10.1039/c5fo00454c [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]. In einer anderen aktuellen Studie wurde festgestellt, dass die Verabreichung von mit einem probiotischen Lactobacillus casei-Stamm fermentierter Milch die Immunreaktion gegen einen Brustkrebstumor in einem Mausmodell modulierte, wobei die Tumorentwicklung in der mit fermentierter Milch gefütterten Gruppe im Vergleich zu unfermentierter Milch als Kontrolle verzögert oder blockiert wurde3536. Aragón F, Carino S, Perdigón G, et al. : The administration of milk fermented by the probiotic Lactobacillus casei CRL 431 exerts an immunomodulatory effect against a breast tumour in a mouse model. Immunobiology. 2014;219(6):457–64. 10.1016/j.imbio.2014.02.005 [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]. Der Wirkmechanismus ist noch nicht geklärt, und ähnliche Studien haben die präklinische Phase der Tierversuche noch nicht überschritten.

Ethnische fermentierte Milchprodukte

Das Interesse an neuartigen LAB-Stämmen, die aus ethnischen fermentierten Milchprodukten isoliert wurden, die Teil der autochthonen fermentierenden Mikrobiota gewesen wären, steigt. Bei Produkten wie Matsoni, einem fermentierten Milchprodukt armenischen Ursprungs, und Kule Naoto, dem traditionellen fermentierten Milchprodukt der Maasai in Kenia, wird die bisher unbeschriebene Mikrobiota mit Hilfe von Sequenzierungsanalysen charakterisiert3637. Bokulich NA, Amiranashvili L, Chitchyan K, et al. : Microbial biogeography of the transnational fermented milk matsoni. Food Microbiol. 2015;50:12–9. 10.1016/j.fm.2015.01.018 [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]3738. Oguntoyinbo FA, Cho GS, Brinks E, et al. : Draft Genome Sequence of Lactobacillus plantarum BFE 5092 Isolated from Maasai Fermented Milk. Genome Announc. 2016;4(3): pii: e00481-16. 10.1128/genomeA.00481-16 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]. Solche Produkte können in der Tat von großem Wert sein: So wurde kürzlich festgestellt, dass Shubat, eine probiotische fermentierte Kamelmilch kasachischen Ursprungs, bei Ratten mit Typ-2-Diabetes eine positive blutzuckersenkende Wirkung hat3839. Manaer T, Yu L, Zhang Y, et al. : Anti-diabetic effects of shubat in type 2 diabetic rats induced by combination of high-glucose-fat diet and low-dose streptozotocin. J Ethnopharmacol. 2015;169:269–74. 10.1016/j.jep.2015.04.032 [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list], und das einheimische indische fermentierte Getränk Raabadi wurde als Quelle probiotischer hypocholesterinämischer Laktobazillen untersucht3940. Yadav R, Puniya AK, Shukla P: Probiotic Properties of Lactobacillus plantarum RYPR1 from an Indigenous Fermented Beverage Raabadi. Front Microbiol. 2016;7:1683. 10.3389/fmicb.2016.01683 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]. Eine Studie über Mursik, ein Milchprodukt aus Kenia, das traditionell in einem Kürbis fermentiert wird, wurde jedoch aufgrund der hohen Ethanol- und Acetaldehydkonzentration nach der Fermentation als möglicher ätiologischer Faktor für Speiseröhrenkrebs angesehen4041. Nieminen MT, Novak-Frazer L, Collins R, et al. : Alcohol and acetaldehyde in African fermented milk mursik–a possible etiologic factor for high incidence of esophageal cancer in western Kenya. Cancer Epidemiol Biomarkers Prev. 2013;22(1):69–75. 10.1158/1055-9965.EPI-12-0908 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef[] [Ref list]. Dies steht in krassem Gegensatz zu den Gesundheitsversprechen, die für die meisten kommerziellen fermentierten Milchprodukte gemacht werden und die auf die Vorteile der Verwendung sicherer, bekannter Starterkulturen hinweisen.

Präbiotika

2008 wurden Präbiotika von der International Scientific Association for Probiotics and Prebiotics (ISAPP) definiert als “ein selektiv fermentierter Inhaltsstoff, der zu spezifischen Veränderungen in der Zusammensetzung und/oder Aktivität der gastrointestinalen Mikrobiota führt und somit einen Nutzen für die Gesundheit des Wirts hat “4142. Hill C, Guarner F, Reid G, et al. : Expert consensus document. The International Scientific Association for Probiotics and Prebiotics consensus statement on the scope and appropriate use of the term probiotic. Nat Rev Gastroenterol Hepatol. 2014;11(8):506–14. 10.1038/nrgastro.2014.66 [PubMed] [CrossRef[] [Ref list]. Diese Definition wird derzeit von der ISAPP weiter überarbeitet. Präbiotika werden von der gastrointestinalen Mikrobiota fermentiert und tragen zur gesunden Modulation des Darms bei4243. Di Bartolomeo F, Startek JB, van den Ende W: Prebiotics to fight diseases: reality or fiction? Phytother Res. 2013;27(10):1457–73. 10.1002/ptr.4901 [PubMed] [CrossRef[] [Ref list]. Es ist erwiesen, dass die Einnahme bestimmter Präbiotika die antibakteriellen Fähigkeiten eines probiotischen Stammes erhöht4344. Pranckutė R, Kaunietis A, Kuisienė N, et al. : Combining prebiotics with probiotic bacteria can enhance bacterial growth and secretion of bacteriocins. Int J Biol Macromol. 2016;89:669–76. 10.1016/j.ijbiomac.2016.05.041 [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]. Synbiotika sind ein relativ neuer Bereich, bei dem Probiotika und Präbiotika in einem Produkt kombiniert werden. Das Präbiotikum soll das Überleben/Wachstum/die Leistung des Probiotikums oder anderer nützlicher Bakterien im Dickdarm verbessern, was sich wiederum positiv auf die Gesundheit des Wirtes auswirkt4445. Pranckute R, Kaunietis A, Kuisiene N, et al. : Development of synbiotics with inulin, palatinose, alpha-cyclodextrin and probiotic bacteria. Pol J Microbiol. 2014;63(1):33–41. [PubMed[] F1000 Recommendation [Ref list].

Derzeit wird die Rolle der Darmmikrobiota bei der Entstehung von Krebs erforscht, wobei der Schwerpunkt auf Darmkrebs liegt4546. Ambalam P, Raman M, Purama RK, et al. : Probiotics, prebiotics and colorectal cancer prevention. Best Pract Res Clin Gastroenterol. 2016;30(1):119–31. 10.1016/j.bpg.2016.02.009 [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]. Auch wenn sich diese Forschung noch in einem frühen Stadium befindet, gibt es Hinweise auf den Einsatz von Probiotika, Präbiotika und Synbiotika bei der Behandlung oder Prävention dieser Krankheit. Es besteht die Möglichkeit, dass sie durch ernährungsbedingte Maßnahmen antikarzinogene oder antimutagene Wirkungen entfalten. Eine genauere Analyse könnte zu großen Fortschritten in der Krebsprävention führen, aber noch ist das Feld offen für neue Forschungen4647. Raman M, Ambalam P, Kondepudi KK, et al. : Potential of probiotics, prebiotics and synbiotics for management of colorectal cancer. Gut Microbes. 2013;4(3):181–92. 10.4161/gmic.23919 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef[] [Ref list].

Gesundheitsfördernde Forschung

Die Forschung zur Verwendung von fermentierten Lebensmitteln als potenzieller Ansatz zur Krankheitsbekämpfung nimmt zu, aber man muss sich darüber im Klaren sein, dass viele dieser funktionellen Lebensmittel den Ausbruch einer Krankheit verhindern oder die Symptome lindern sollen und nicht unbedingt als Heilmittel wirken4748. Maldonado Galdeano C, Novotny Nuñez I, Carmuega E, et al. : Role of probiotics and functional foods in health: gut immune stimulation by two probiotic strains and a potential probiotic yoghurt. Endocr Metab Immune Disord Drug Targets. 2015;15(1):37–45. 10.2174/1871530314666141216121349 [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]. Damit liegt die Beweislast bei den Forschern, die nachweisen müssen, dass die Fermentation des Präbiotikums tatsächlich der Grund dafür war, dass der Wirt gesund geblieben ist. Die Modulation der Darmmikrobiota steht im Mittelpunkt vieler Studien, die die mikrobielle Fermentation mit messbaren gesundheitlichen Vorteilen in Verbindung bringen. Ein neuer Forschungsbereich, in dem die mikrobielle Fermentation eingesetzt wird, ist die Osteoporose. Osteoporose tritt häufig bei Frauen nach den Wechseljahren und bei älteren Menschen auf und äußert sich in geschwächten Knochen, die aufgrund einer schlechten Kalziumaufnahme anfällig für Brüche oder Frakturen sind484. Martinez RC, Bedani R, Saad SM: Scientific evidence for health effects attributed to the consumption of probiotics and prebiotics: an update for current perspectives and future challenges. Br J Nutr. 2015;114(12):1993–2015. 10.1017/S0007114515003864 [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]48. Der Verzehr des Präbiotikums Fructo-Oligosaccharid (FOS) könnte eine vorbeugende Maßnahme gegen Osteoporose sein499. Belorkar SA, Gupta AK: Oligosaccharides: a boon from nature’s desk. AMB Express. 2016;6(1):82. 10.1186/s13568-016-0253-5 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]. Das Präbiotikum wird im Darm fermentiert und bewirkt, dass der pH-Wert des Darmlumens so weit sinkt, dass sich zuvor unlösliches Kalziumphosphat auflöst. Dies wirkt sich positiv auf die Knochenmineraldichte aus5050. Slevin MM, Allsopp PJ, Magee PJ, et al. : Supplementation with calcium and short-chain fructo-oligosaccharides affects markers of bone turnover but not bone mineral density in postmenopausal women. J Nutr. 2014;144(3):297–304. 10.3945/jn.113.188144 [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]. Bei der Fermentation von FOS werden kurzkettige Fettsäuren und Milchsäure freigesetzt, die das Absinken des pH-Werts verursachen. Dieses gelöste Kalzium führt zu einer erhöhten passiven Diffusion und könnte somit helfen, den Beginn von Osteoporose zu behandeln oder sogar zu verhindern.

Fettleibigkeit ist ein weltweites Problem und hat großes Interesse daran geweckt, ob und wie unsere Darmbakterien zur Entwicklung dieses komplexen Syndroms beitragen können. Laufende Studien zur Darmmikrobiota zielen darauf ab, herauszufinden, ob ein bestimmtes Bakterium oder eine bestimmte Bakteriengruppe zur Fettleibigkeit5151. Compare D, Rocco A, Sanduzzi Zamparelli M, et al. : The Gut Bacteria-Driven Obesity Development. Dig Dis. 2016;34(3):221–9. 10.1159/000443356 [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list] beitragen könnte. Obwohl es sich hierbei um ein neues Forschungsgebiet handelt, gibt es spannende Entwicklungen darüber, wie dieses Syndrom durch die Modulation der Darmmikrobiota bekämpft werden kann5252. Madjd A, Taylor MA, Mousavi N, et al. : Comparison of the effect of daily consumption of probiotic compared with low-fat conventional yogurt on weight loss in healthy obese women following an energy-restricted diet: a randomized controlled trial. Am J Clin Nutr. 2016;103(2):323–9. 10.3945/ajcn.115.120170 [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]. Das so genannte “fettleibige Mikrobiota-Profil” lässt sich durch ein vermindertes Verhältnis von Bacteroidetes/Firmicutes bei Personen charakterisieren5351. Compare D, Rocco A, Sanduzzi Zamparelli M, et al. : The Gut Bacteria-Driven Obesity Development. Dig Dis. 2016;34(3):221–9. 10.1159/000443356 [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]. Eine Studie untersuchte die Verabreichung von Präbiotika wie FOS als mögliche Methode zur Verringerung der Wahrscheinlichkeit von Fettleibigkeit, indem der Anteil der “schlanken Mikrobiota” durch Fermentation des Präbiotikums im Darm erhöht wird. Dies wiederum führte zu einer Verringerung der Durchlässigkeit des Darms und einer verbesserten Integrität der tight junctions. Die Forschung befindet sich zwar noch in einem frühen Stadium, aber sie stellt eine potenziell neue Methode dar, mit der Fettleibigkeit durch mikrobielle Fermentierung im Darm behandelt werden könnte5453. Million M, Lagier JC, Yahav D, et al. : Gut bacterial microbiota and obesity. Clin Microbiol Infect. 2013;19(4):305–13. 10.1111/1469-0691.12172 [PubMed] [CrossRef[] [Ref list]. Dieser Forschungsbereich hat großes medizinisches und kommerzielles Potenzial5554. Chen Z, Guo L, Zhang Y, et al. : Incorporation of therapeutically modified bacteria into gut microbiota inhibits obesity. J Clin Invest. 2014;124(8):3391–406. 10.1172/JCI72517 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list].

Bakteriozine sind, wie bereits erwähnt, antimikrobielle Peptide, die andere Bakterien angreifen und abtöten und möglicherweise als Mittel gegen Fettleibigkeit eingesetzt werden könnten. Wenn bestimmte Bakterienstämme, die zur Fettleibigkeit beitragen, identifiziert werden, kann die Modulation der Darmmikrobiota durch die Einführung bestimmter Bakteriozine oder Bakteriozinproduzenten das Risiko von Fettleibigkeit verringern. Ebenso könnten spezifische Bakteriophagen eingesetzt werden, um solche Stämme zu bekämpfen.

Es gibt Hinweise darauf, dass die Mikroben im Darm über die Gehirn-Darm-Achse zu psychischen Störungen beitragen können5655. Jacka FN, Cherbuin N, Anstey KJ, et al. : Does reverse causality explain the relationship between diet and depression? J Affect Disord. 2015;175:248–50. 10.1016/j.jad.2015.01.007 [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]. Psychobiotika sind ein neuer Forschungsbereich, der sich mit der Rolle der Mikrobiota für die Gesundheit des Gehirns befasst. Ein Psychobiotikum ist ein Bakterium, das sich in ausreichender Menge positiv auf die psychische Gesundheit auswirken kann5756. Dinan TG, Cryan JF: The Microbiome-Gut-Brain Axis in Health and Disease. Gastroenterol Clin North Am. 2017;46(1):77–89. 10.1016/j.gtc.2016.09.007 [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]. Die Durchlässigkeit der Darmbarriere kann durch die westliche Ernährung mit verarbeiteten Lebensmitteln und kohlensäurehaltigen Getränken beeinträchtigt werden. Die Bakterien in unserem Darm sind in der Lage, durch den Stoffwechsel unverdaulicher Ballaststoffe Neurotransmitter zu produzieren, darunter Dopamin, Noradrenalin, GABA und Acetylcholin 5857. Sarkar A, Lehto SM, Harty S, et al. : Psychobiotics and the Manipulation of Bacteria-Gut-Brain Signals. Trends Neurosci. 2016;39(11):763–81. 10.1016/j.tins.2016.09.002 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]. Der Verzehr von Probiotika in fermentierten Lebensmitteln könnte einen positiven Einfluss auf die Aufrechterhaltung der Darmbarriere haben und chronischen Entzündungen vorbeugen. Der Verzehr von fermentierten Lebensmitteln, die für das Gehirn nützliche bakterien enthalten, könnte bei Jugendlichen dazu beitragen, das Auftreten von Depressionen und Angstzuständen und anderen psychischen Problemen zu verhindern, die immer häufiger auftreten.

Nationale Empfehlungen

Fermentierte Lebensmittel werden weltweit schon seit Tausenden von Jahren verzehrt, bevor ihre direkten gesundheitlichen Vorteile wirklich bekannt waren. Während die Nachfrage der Verbraucherinnen und Verbraucher nach funktionellen Lebensmitteln steigt, folgen die nationalen Empfehlungen nicht. Jetzt, da die Mechanismen, durch die sich diese Fermentationen positiv auf die menschliche Gesundheit auswirken können, allmählich aufgeklärt werden, wird ihr Verzehr in den Lebensmittelrichtlinien weltweit langsam empfohlen. Trotz der historischen Verwendung und der klinischen Studien, die die Vorteile dieser fermentierten Produkte in der Ernährung belegen, ist diese Aufnahme nicht überall üblich. Angesichts der starken Tradition fermentierter Lebensmittel in Asien ist es etwas überraschend, dass sie nicht ausdrücklich in den Ernährungsrichtlinien aufgeführt sind, obwohl die Chinesische Gesellschaft für Ernährung den Verzehr von Joghurt für Menschen empfiehlt, die Laktose nicht gut vertragen.

In asiatischen Ländern ist die Laktoseintoleranz weit verbreitet, und es gibt klinisch belegte Studien, die zeigen, dass der Verzehr von fermentierten Milchprodukten die Symptome der Intoleranz lindern kann5958. Capurso L: Probiotics and prebiotics and food intolerance. Allergy. 2001;56 Suppl 67:125–6. 10.1111/j.1398-9995.2001.00936.x [PubMed] [CrossRef[] [Ref list]. Die japanischen Behörden führen fermentierte Lebensmittel in der Kategorie „Food of Specified Health Use“ (FOSHU) auf, und in Indien wird der Verzehr von fermentierten Lebensmitteln in den Leitlinien ausdrücklich empfohlen. Der indische Leitfaden hebt besonders hervor, dass schwangere Frauen aufgrund der erhöhten Bioverfügbarkeit von Eisen, die mit diesen Lebensmitteln verbunden ist, mehr fermentierte Lebensmittel in ihre Ernährung aufnehmen sollten. Anmerkung der W3Punkt-Redaktion:
Bundesinstitut für Ernährung und Landwirtschaft zu vermentierten Milchprodukten
Bundeszentrum für Ernährung zu: Milchsäuregärung, alkoholische Gärung und Fermentation

Regulierung von fermentierten Milchprodukten

Die Regulierung der mikrobiellen Fermentierung in der Lebensmittelindustrie wirkt sich allmählich nachteilig auf die gesamte Branche aus. Zum Beispiel gibt es derzeit keine gesetzliche Definition für den Begriff “Probiotika”. Solange Wissenschaft, Recht und Industrie nicht gemeinsam an einer soliden Definition arbeiten, wird der Begriff „Probiotika“ seine Bedeutung verlieren. Gleichzeitig verliert die Allgemeinheit das Vertrauen in die Vorteile von fermentierten Milchprodukten, die mit Probiotika/Präbiotika angereichert sind. Seit Dezember 2012 ist in Europa die Kennzeichnung von Probiotika und die Verwendung gesundheitsbezogener Angaben für Produkte ohne Genehmigung der EFSA verboten, die bisher noch keine gesundheitsbezogene Angabe für Probiotika genehmigt hat. Und das, obwohl zahlreiche klinische Studien die gesundheitlichen Vorteile von probiotischen Joghurts belegen. Diese Änderung hat bei den Verbraucherinnen und Verbrauchern Verwirrung darüber gestiftet, ob die Behauptungen überhaupt wahr sind oder nicht. Es ist wichtig, dass die Kennzeichnung von fermentierten Lebensmitteln mit klinisch nachgewiesenen gesundheitlichen Vorteilen erlaubt wird, damit die Industrie von der Finanzierung dieser Studien profitieren kann, oder sie wird anfangen, in Marketingstrategien zu investieren, anstatt in die dringend benötigte Forschung6042. Hill C, Guarner F, Reid G, et al. : Expert consensus document. The International Scientific Association for Probiotics and Prebiotics consensus statement on the scope and appropriate use of the term probiotic. Nat Rev Gastroenterol Hepatol. 2014;11(8):506–14. 10.1038/nrgastro.2014.66 [PubMed] [CrossRef[] [Ref list]. Die International Dairy Federation (IDF) vertritt den Milchsektor bei den relevanten Codex-Sitzungen zu den internationalen Standards für Milchprodukte6159. International Dairy Federation: International Dairy Federation Annual report.2015/2016. Reference Source [] [Ref list]. Die IDF untersucht derzeit die Produktkennzeichnung im Hinblick auf nährwert- und gesundheitsbezogene Angaben und wie diese die Entscheidung der Verbraucher für verschiedene Produkte beeinflussen6260. Mayhew AJ, Lock K, Kelishadi R, et al. : Nutrition labelling, marketing techniques, nutrition claims and health claims on chip and biscuit packages from sixteen countries. Public Health Nutr. 2016;19(6):998–1007. 10.1017/S1368980015000658 [PubMed] [CrossRef[] [Ref list]. Diese Studien werden hoffentlich zu einer Änderung der Kennzeichnungsvorschriften führen, damit klinisch nachgewiesene gesundheitsbezogene Angaben auf fermentierten Milchprodukten erlaubt werden.

Fazit

Die mikrobielle Fermentation ist der Schlüssel zu einigen äußerst komplexen Interaktionen zwischen Bakterienarten und der Lebensmittelmatrix, die sie fermentieren. Die in dieser Übersichtsarbeit vorgestellten Studien zeigen das Potenzial, diese mikrobiellen Fermentationen auf eine wissensbasiertere Weise als bisher zu nutzen. Die mikrobielle Fermentation in Lebensmitteln ist ein Bereich, dessen Potenzial weit über die Verlängerung der Haltbarkeit hinausgeht. Die Arbeit in diesen Bereichen geht weiter und könnte mit Hilfe einer besseren Regulierung zu spannenden neuen Entdeckungen bei der Behandlung von Krankheitssymptomen durch Lebensmittel führen. Obwohl fermentierte Produkte seit langem mit Gesundheitsförderung in Verbindung gebracht werden, hat die fehlende Regulierung die Einstellung der Verbraucherinnen und Verbraucher beeinträchtigt. In der Tat müssen in naher Zukunft weitere Rechtsvorschriften für schädliche BA-Werte in fermentierten Milchprodukten erlassen werden, da es derzeit keine Obergrenze für potenziell toxische Histamin- und Tyraminwerte gibt. Auf der Suche nach Probiotika werden sowohl genetische als auch traditionelle Screening-Methoden eingesetzt6361. Yadav R, Kumar V, Baweja M, et al. : Gene editing and genetic engineering approaches for advanced probiotics: A Review. Crit Rev Food Sci Nutr. 2017;0. 10.1080/10408398.2016.1274877 [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]6462. Yadav R, Singh PK, Shukla P: Metabolic engineering for probiotics and their genome-wide expression profiling. Curr Protein Pept Sci. 2016. 10.2174/1389203718666161111130157 [PubMed] [CrossRef[] F1000 Recommendation [Ref list]. Probiotika haben eine große Zukunft im Bereich der fermentierten Lebensmittel zur Gesundheitsförderung.

In den letzten Jahren hat es zahlreiche Fortschritte bei fermentierten Produkten, den Mikroben, die sie produzieren, und fermentierbaren Polysacchariden gegeben. Da sich die öffentliche Meinung hin zu einer gesünderen Lebensweise verschiebt und chemische Konservierungsmittel in einem negativen Licht erscheinen, sind fermentierte Produkte kommerziell sehr vielversprechend. Neue Starterkulturen werden mit immer ausgefeilteren Methoden identifiziert, um ihre Wirksamkeit und Lebensfähigkeit zu gewährleisten. In-silico-Methoden und die Erforschung der gesundheitsfördernden Aktivitäten von LAB in Fermentaten sind auf dem Vormarsch, ebenso wie die Charakterisierung traditioneller Produkte, die mit guter Gesundheit in Verbindung gebracht werden.

Förderungserklärung

DH und IS erhalten ein Teagasc Walsh Fellowship. Wir bedanken uns für die finanzielle Unterstützung durch die folgenden Organisationen: JPI Food Processing for Health finanziert „Longlife“ und Science Foundation Ireland (SFI) unter der Grant-Nummer SFI/12/RC/2273 im APC Microbiome Institute.

Die Geldgeber hatten keinen Einfluss auf das Studiendesign, die Datenerhebung und -analyse, die Entscheidung zur Veröffentlichung oder die Erstellung des Manuskripts.

Anmerkungen

Redaktioneller Hinweis zum Review-Prozess

Die F1000-Fakultätsberichte werden von Mitgliedern der angesehenen F1000-Fakultät in Auftrag gegeben und als Service für die Leser/innen herausgegeben. Um diese Rezensionen so umfassend und zugänglich wie möglich zu machen, geben die Gutachter vor der Veröffentlichung ihre Meinung ab und nur die endgültige, überarbeitete Version wird veröffentlicht. Die Gutachter, die die endgültige Version genehmigt haben, sind mit ihren Namen und Zugehörigkeiten aufgeführt, aber ohne ihre Berichte über frühere Versionen (alle Kommentare wurden bereits in der veröffentlichten Version berücksichtigt).

Die Gutachter, die diesen Artikel genehmigt haben, sind:

Miguel A. Alvarez, Dairy Research Institute, IPLA-CSIC, Paseo Rio Linares s/n, 33300 Villaviciosa, Spanien

Es wurden keine konkurrierenden Interessen offengelegt.
Pratyoosh Shukla, Labor für Enzymtechnologie und Protein-Bioinformatik, Abteilung für Mikrobiologie, Maharishi Dayanand Universität, Rohtak, Haryana, Indien

Es wurden keine konkurrierenden Interessen offengelegt.
Willem M de Vos, Labor für Mikrobiologie, Universität Wageningen, Wageningen, Niederlande

Es wurden keine konkurrierenden Interessen offengelegt.

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Update: 20. Mai 2022 @ 21:42
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